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Nacido en la ciudad de Nueva York, los padres de Woolrich se separaron cuando él era joven. Vivió durante un tiempo en México con su padre antes de regresar a Nueva York a vivir con su madre,Claire Attalie Woolrich.

Asistió a la Universidad de Columbia, pero dejó en 1926 sin graduarse cuando su primera novela, la cubierta de carga, fue publicado. Cover Charge fue una de las seis novelas eradel jazz inspiradas en la obra de F. Scott Fitzgerald. Él pronto se convirtió en la pulpa y la novela policíaca, a menudo publicados bajo sus seudónimos. Por ejemplo, William Irish era la banda en larevista Dime Detective en su historia 1942 "It Had to Be Murder", y basado en el cuento de HG Wells "A través de una ventana". François Truffaut filma Woolrich de la novia llevaba Negro y Waltz IntoOscuridad en 1968 y 1969, respectivamente, este último como Mississippi Mermaid. La propiedad de los derechos de autor de la historia original de Woolrich "It Had to Be Murder" y su uso para laventana trasera fue litigado ante la Corte Suprema de los Estados Unidos en Stewart v Abend, 495 EE.UU. 207.

Woolrich era homosexual y sexualmente activo en su juventud. En 1930, mientras trabajaba comoguionista en Los Angeles, Woolrich se casó con Violet Virginia Blackton, hija del productor de cine mudo J. Stuart Blackton. Se separaron después de tres meses, y el matrimonio fue anulado en 1933.Woolrich regresó a Nueva York, donde él y su madre se trasladó a los hoteles Marsella. Él vivió allí hasta su muerte el 6 de octubre de 1957, lo que provocó su traslado al Hotel Franconia. En añosposteriores, se socializó en ocasiones en los bares de Manhattan con la Mystery Writers of America compañeros y los aficionados más jóvenes, como escritor Ron Goulart, pero el alcoholismo y una piernaamputada le dejó un recluso. No asistió a la premiere de la película de Truffaut de su novela La novia vestía de Negro en 1968, a pesar de que se llevó a cabo en la ciudad de Nueva York. Murió...