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El argumento del juego comienza nueve años atrás. Marcus Fénix, un soldado de la CGO, se reintegra en el ejército después de haber pasado catorce años en prisión por abandonar su puestomilitar con el fin de hacer un vano intento por salvar a su padre, Adam Fenix.Dominic Santiago lo saca de la prisión, y lo lleva con el Escuadrón Delta. El pelotón trata de obtener el "resonador",un dispositivo que haría mapas de los túneles de locust para luego implementar la bomba de masa ligera, que destruirá el corazón de las fuerzas de los locust. El pelotón delta recupera eldispositivo, pero sufren múltiples víctimas en el proceso. En medio del caos, Fénix lleva a los soldados restantes a través de las ruinas del planeta Sera, a una instalación minera, y finalmente alas profundidades del planeta. El escuadrón Delta logra detonar el resonador, pero sólo para descubrir poco después que el dispositivo no logra su objetivo. Afortunadamente, descubren un mapa másgrande de la red que se origina de la antigua casa de Fénix, en concreto el laboratorio de su padre. Cuando llegan, Delta se encuentra con una gran resistencia locust. Después de recoger losdatos, el pelotón huye de la finca en un transporta tropas siendo perseguidos por un brumak (en la versión PC se relata lo ocurrido en el viaje). Marcus y Dom atraviesan el tren el cual carga labomba de masa ligera, después de vencer al general RAAM se cargan los datos para la activación de la bomba. Marcus y Dom son rescatados en un helicóptero que los esperaba con la ayuda delcoronel Hoffman antes de que el tren se precipite desde un puente destruido y en Imulsion por debajo de la superficie. Completamente activada, la bomba de masa ligera explota en la red de túneleslocust. En la secuencia final del juego, Hoffman ofrece un discurso de la victoria por el colapso de los túneles, con lo cual la voz de la Reina locust promete que los locust seguirán luchando.