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Se incorporó al United como jugador amateur en marzo de 1950, y pasó a ser profesional en agosto de 1951 después de dejar su trabajo como minero enLea Green Colliery. Debutó con el United a mediados de la campaña 1952/53 en la posición de defensa derecho, para luego pasar a su posición favoritade mediocampista central. El cambio le favoreció, ya que prefería el juego sencillo, pasando el balón enseguida a otros compañeros más hábiles. Fueun defensa de corte clásico, y durante sus casi dos décadas de trayectoria fue casi siempre titular con Sir Matt Busby.
Sobrevivió al accidente aéreode Múnich, en el que murieron muchos de sus compañeros, y con él como capitán su equipo jugó y perdió la final de la Copa de la FA de 1958 ante losBolton Wanderers. Foulkes ganó medallas del campeonato de la Primera División en 1956, 1957, 1965 y 1967, y sí logró la victoria en la final de laCopa de la FA de 1963. También consiguió la Copa de Europa de 1968. Solo fue seleccionado con Inglaterra una vez, contra Irlanda del Norte en octubrede 1954.
Además de destacar en la faceta defensiva, también anotó algunos goles cruciales mediante disparos exteriores, destacando en particular sugol contra el Real Madrid en el Bernabéu en 1968, que ayudó a su equipo a llegar a la final de la Copa de Europa.
Foulkes se retiró en junio de 1970,y tras unos años realizando labores técnicas y deportivas en el club, trabajó como entrenador en equipos de Estados Unidos, Noruega y Japón.